Fils unique d'un banquier, il amorce ses études à la {{lien}}, dans le Dorset, puis les poursuit au Magdalen College de l'université d'Oxford où il obtient un baccalauréat en 1975, puis une maîtrise en littérature en 1979 grâce à un mémoire sur les œuvres de Ronald Firbank, E. M. Forster et Leslie Poles Hartley, trois écrivains homosexuels. Pendant ses études universitaires, il est le colocataire du poète Andrew Motion.
À la fin des années 1970, il devient successivement maître de conférences au Magdalen College, au Somerville College et au Corpus Christi College de l'université d'Oxford. En 1981, il décroche un poste d'enseignant à l'University College de Londres.
Il collabore de façon régulière au Times Literary Supplement entre 1982 et 1995.
Son premier roman, La Piscine-bibliothèque (The Swimming Pool Library, 1988), qui remporte le prix Somerset-Maugham 1989, associe très rapidement Hollinghurst aux écrivains gays contemporains, même s'il n'aime guère l'étiquette, à ses yeux trop limitative, d'écrivain gay. La Ligne de beauté (The Line of Beauty, 2004), roman placé sous les auspices de Henry James, est récompensé par le prix Booker.
En France, le prix du Meilleur livre étranger 2013 est décerné à L'Enfant de l'étranger (The Stranger's Child, 2011).
Alan Hollinghurst a également traduit en anglais les tragédies Bajazet et Bérénice de Jean Racine.