Fils d'un policier indien alcoolique, Garrick Hansbury White, et d'une mère froide, Constance White{{,}}, il gardera de son enfance une sensibilité à fleur de peau ainsi qu'un état de névrosé. Afin de vaincre ses frayeurs et son sentiment permanent du danger, il apprend à piloter les avions, conduire des bolides, sauter en parachute, pêcher le saumon. Étudiant brillant à Cambridge dans les années 1930{{,}}{{,}}, il se retira néanmoins en Irlande, fuyant ses semblables et se consacrant à ses passions : les chiens, les oiseaux, les paysages, mais également le Moyen Âge, l'histoire naturelle et les fées.
En 1946, il s'installa définitivement sur l'île d'Aurigny, la plus septentrionale des îles Anglo-Normandes.
En 1963, il partit faire un tour du monde pour présenter son œuvre littéraire, par des lectures publiques. Après un tour des États-Unis, il poursuit sa tournée en Europe. Au début de l'année 1964, il embarqua, au port du Pirée, à bord d'un navire pour s'en retourner chez lui, à Aurigny, quand il meurt subitement à bord du bateau d'une crise cardiaque. Sa dépouille est enterré à Athènes.
J. K. Rowling décrit White comme « l'ancêtre spirituel de Harry Potter{{,}}{{,}} ».
En 2014, son roman L'Épée dans la pierre recoit le prix Hugo du meilleur roman pour l'année 1939 (Retro Hugo).